Das sich ändernde Transkriptionsprofil des Maisbeulenbranerregers während der Kolonisierung seines Wirtes

8. Februar 2018
Als biotropher Pilz ist Ustilago maydis (Erreger des Maisbeulenbrands) für seine Ernährung auf lebendes Pflanzengewebe angewiesen. Sobald U. maydis-Zellen kompatiblen Paarungstyps auf der Blattoberfläche fusionieren, bilden sie ein dikaryotisches Filament mit einer besonderen Infektionsstruktur (dem Appressorium), welches pflanzliche Epidermiszellen penetriert. Zunächst noch völlig von der pflanzlichen Plasmamembran umhüllt, dringt der Pilz dann in das Mesophyll und schließlich in das nährstoffreiche Leitbündel-Gewebe seiner Wirtspflanze vor. Die infizierten Pflanzenzellen beginnen, sich schnell zu teilen und zu vergrößern, und bilden so Tumore, die mit Pilzhyphen und später auch Pilzsporen gefüllt sind (Lanver et al., 2017).

Ermöglicht wird die Kolonisierung durch ein umfangreiche Arsenal pilzlicher Effektorproteine, die das pflanzliche Immunsystem ausschalten  und den Wirtsmetabolismus zu Gunsten des Pilzwachstums  modifizieren. Viele der 476 von U. maydis sekretierten Effektoren besitzen keine bekannten strukturellen oder funktionellen Domänen (Schuster et al., 2017), und nur fünf dieser Proteine wurden bisher im Detail untersucht. Eine Charakterisierung der übrigen Effektoren und eine Zuordnung ihrer Funktion zu einem bestimmtem Stadium der Infektion würde Aufschluss über den biotrophen Lebenszyklus dieses Pilzes geben und könnte hierüber Ansatzpunkte für seine Kontrolle aufzeigen.

Lanver et al. (2018) haben jetzt das Transkriptom von U. maydis in allen pflanzenassoziierten Stadien seines Lebenszyklus in Mais (Zea mays) untersucht, inklusive der frühen Zeitpunkte mit geringer pilzlicher Biomasse. Dazu wurde Gewebe von Mais-Keimlingen, die mit kompatiblen Wildtypstämmen von U. maydis infiziert worden waren, zu sieben verschiedenen Zeitpunkten geerntet, angefangen mit einem Stadium vor Penetration des Pilzes (0,5 Tage nach Infektion) bis hin zur Bildung reifer Sporen (12 Tage nach Infektion). Die verschiedenen Proben wurden zur Erzeugung von mRNA-Bibliotheken benutzt und mittels Illumina-Technologie sequenziert. Von den insgesamt mehr als zwei Milliarden gepaarten Reads wurden zunächst die Mais-spezifischen  Reads entfernt und die verbleibenden Reads wurden dann dem U. maydis Genom zugeordnet.

Die Autoren konnten 4586 Gene detektieren (entspricht 68% des U. maydis Genoms), die während der Infektion differentiell exprimiert wurden. Durch eine „weighted gene co-expression network“-Analyse identifizierte das Forscherteam 14 Module (siehe Abbildung) mit 36 – 1231 Genen, mit voneinander abgrenzbaren, wellenartigen Expressionsmustern, die zum Teil zeitlich mit definierten Stadien der pilzlichen Entwicklung korrelierten. Durch eine Gen-Ontologie-Analyse konnten die Autoren jedes Modul funktionell annotieren und für jedes Modul Schlüssel-Prozesse identifizieren. Eine detaillierte Analyse der assoziierten Module ergab interessante Einblicke in Strategien der Unterdrückung der Pflanzenabwehr, der Tumor-Induktion und der Ernährungsweise des Pilzes.

Die hier erzeugten Daten beleuchten nicht nur zentrale, Virulenz-assoziierte Veränderungen der Genexpression des Pilzes, sondern liefern darüber hinaus wertvolle Ressourcen für zukünftige Forschungsprojekte mit dem Ziel, den grundlegenden Mechanismus zu entschlüsseln, der es dem Modellorganismus U. maydis erlaubt, Pflanzen zu kolonisieren.

Dieser Text wurde aus dem Englischen ins Deutsche übersetzt von Dr. S. Reissmann.

Das MPIterMic dankt "The Plant Cell" für die Erlaubnis den englischen "in brief" Artikel zu übernehmen.

Englische Fassung: Kathleen L. Farquharson, Science Editor, kfarquharson@aspb.org
http://orcid.org/0000-0002-8032-0041

Referenzen:

Lanver, D., Tollot, M., Schweizer, G., Lo Presti, L., Reissmann, S., Ma, L.S., Schuster, M., Tanaka, S., Liang, L., Ludwig, N., and Kahmann, R. (2017). Ustilago maydis effectors and their impact on virulence. Nat Rev Microbiol. doi: 10.1038/nrmicro.2017.33.

Lanver, D., Müller, A.N., Happel, P., Schweizer, G., Haas, F.B., Franitza, M., Pellegrin, C., Reissmann, S., Altmüller, J., Rensing, S.A., and Kahmann, R. (2018). The Biotrophic Development of Ustilago maydis Studied by RNAseq Analysis.  Plant Cell: doi.org/10.1105/tpc.17.00764.

Schuster, M., Schweizer, G., and Kahmann, R. (2017). Comparative Analyses of Secreted Proteins in Plant Pathogenic Smut Fungi and Related Basidiomycetes. Fungal Genetics and Biology: https://doi.org/10.1016/j.fgb.2016.12.003.

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